Základom rozdelenia právomocí je štruktúra orgánov fondu:

• rada – najvyšší štatutárny orgán fondu, rozhoduje najmä o strategických cieľoch, prioritách a kritériách podpory, aj o spôsobe jej poskytovania; má 9 členov (z toho jeden predseda a podpredseda). Rovnomerné zastúpenie v rade majú všetci prispievatelia, príjemcovia podpory a ministerstvo kultúry;
• dozorná komisia - kontrolný orgán fondu, má troch členov, z ktorých dvoch volí rada a jedného menuje minister kultúry
• riaditeľ - výkonný orgán fondu, rozhoduje o poskytnutí podpory v súlade s pravidlami určenými radou a s odporúčaniami odborných komisií (riaditeľa volí rada).